Fabuła gry jest bezpośrednio powiązana z wydarzeniami przedstawionymi w filmie. Gracz poznaje historię trójki rodzeństwa – Mallory, Jareda oraz Simona Grace’ów. Główni bohaterowie wprowadzają się do pewnej wiktoriańskiej posiadłości, która w przeszłości była domem dla Arthura Spiderwicka, cenionego naukowca. Mężczyźnie udało się ustalić istnienie magicznego świata, zamieszkiwanego przez wiele interesujących kreatur. Główny wątek gry nawiązuje do odkrycia dokonanego na strychu posiadłości przez Jareda. Zdobyty przez niego Przewodnik jest magiczną księgą, dokumentującą napotkane przez Arthura istoty. Skarb ten staje się wkrótce obiektem pożądania złego ogra Mulgaratha oraz podległych mu goblinów. Tryb singleplayer gry podzielony został na osiem rozdziałów, rozgraniczonych filmami przerywnikowymi zaczerpniętymi bezpośrednio z filmu. Warto dodać, iż oprócz samej posiadłości główni bohaterowie opowieści zajmują się także eksploracją przyległych terenów – lasów, bagien, jaskiń czy kamieniołomu.