Fabuła rozpoczyna się gdy rasa Pah, niegdyś potężnych obcych, skazanych na wygnanie, zamierza powrócić. Kluczami do odkrycia i ujarzmienia ich mocy są trzy starożytne Czerwone Kamienie. Wyścig po Kamienie trwa pomiędzy naszą drużyną - kapitanem Sisko, majorem Kirą i komandorem Worfem, a grupą wrogich sił, które używają mocy Pah, by podporządkować sobie Kwadrant Alfa i wszystkich jego mieszkańców. Musimy dotrzeć do celu wykonując misje, czasem wymagające użycia brutalnej siły, a innym razem umiejętności skradania się, zwinności i współdziałania zespołowego. Bardzo pomocny jest również szeroki asortyment broni i gadżetów. The Fallen w ciekawy sposób odtwarza znajome lokacje z Deep Space Nine i U.S.S. Defiant, jak też pokazuje mnóstwo nowych miejsc - włącznie z bajorańskim klasztorem, tajną bazą wojskową Kardasjan, wrogą obcą dżunglą i obozem jenieckim Jem'Hadar.