Gracz wciela się w role dwudziestoletniego mieszkańca małego miasteczka Ashfield. Henry Townshend (TOWN-END?!) – bo tak nazwali ów bohatera ludzie z Konami, wiedzie spokojny żywot w niewielkiej mieścinie, sąsiadującej bezpośrednio ze sławetnym Silient Hill. Spokojny, aż do tej jednej, jedynej nocy. Henry budzi się w pokoju, cały znerwicowany, przerażony... Koszmar, który chciałby przerwać, niestety się nie kończy. Własne mieszkanie nieoczekiwanie „zamyka się”, drzwi związane zostają grubymi łańcuchami, a o otwarciu okien nie ma co marzyć. Telefon? Głuchy... Sekundy, minuty, godziny – mijają jedne po drugich... Piąty dzień domowego aresztu przynosi dla młodego, zdruzgotanego człowieka nowe fakty. W łazience pojawia się tajemniczy portal, po przestąpieniu, którego Henry przemieszcza się w inne, alternatywne światy. Światy, w których strach i groza stoją na porządku dziennym... Rzecz polega na zrozumieniu i odnalezieniu związków pomiędzy przeklętym pokojem, a bestialskimi snami. Co jest łącznikiem w tym wszystkim? Dlaczego pokój wraz z przejściem kolejnego świata, staje się coraz mocniej przeszywający?
Mimo iż głównym placem boju jest małych rozmiarów pokój, to właśnie dynamika stanowi o sile gry. Zrezygnowano ze standardowego inwentarza, który – po ówczesnej aktywacji – zatrzymywał zwykle grę, dając graczowi chwile czasu do namysłu. W SH4 w to miejsce pojawiło się nowe, podręczne, schludnie wykonane menu, z którego trzeba będzie korzystać w trybie rzeczywistym!
W grze nadal głównym trybem będzie tradycyjny TPP, zaś widok z perspektywy pierwszej osoby towarzyszyć ma tylko i wyłącznie podczas pobytu w strasznie mrocznym pokoju.
Poza standardowymi broniami, doskonale znanymi z poprzednich części serii, pojawiają się nowe, bardzo przyjemne i przyjazne w obsłudze maszynki, z którymi ćwiartowanie nawet największych i najbrzydszych stworów znajduje w naszym oczywistym zasięgu. Odkrywczymi brzydalami trudno z pewnością nazwać „zwykle” zombie (bo one też na nowo pojawia się w „czwórce”), ale już przykładowo lewitujący i przekrzywieni do granic możliwości nędznicy - to już coś dużo smaczniejszego. Nie mniej ponętnie zapowiadają się ukryci w ścianach, a raczej w rozpryskanych na ścianach ciałach przedziwnych osobników, umarlacy.
Lokacje: m.in. las, hotel oraz naturalnie domowe wiezienie, zwane inaczej pokojem.
Nowy silnik graficzny, wykorzystywany m.in. przy produkcji Metal Gear Solid 3: Snake Eater, jest najlepszym, jaka cala seria dotychczas widziała.