Wojna wybuchła pomiędzy Imperium a Unia. Imperium za nic ma pokój i w podejrzanie krótkim czasie zdobyło potężne moce. Caim – wojownik Unii i były książę Państwa zniszczonego przez Imperium dowiaduje się o ataku na jego zamek. Udając się na ratunek swojej siedziby oraz siostry, Caim zostaje śmiertelnie ranny. Zawiera pakt z czerwonym smokiem, dzięki któremu może pozostać przy życiu, jednak teraz tworzą jedność – nierozerwalny duet siejący pożogę i zniszczenie.

„Drakengard” jest gra akcji, gdzie przez większość czasu będziemy niszczyć ogromne ilości bojowników Imperium w trzech trybach. W Melee Mode poruszamy się pieszo Caimem i walcząc bronią białą oraz magia pozbywamy się przeciwników. Zasady gry w tym trybie są bardzo podobne do tych z serii „Dynasty Warriors”, czyli ogromna ilość wrogów i prosty, intuicyjny system walki. Caim podczas gry biedzie zdobywał nowe bronie, kombinacje ciosów i czary. Pozostałe dwa tryby w roli głównej obsadzają smoka. Aerial Combat to loty w przestworzach i niszczenie wszystkiego, co się rusza przy pomocy ognistego oddechu. Trzecim i najbardziej dynamicznym trybem jest „strafing”, gdzie unosimy się smokiem tuz nad powierzchnia ziemi niosąc ognista śmierć żołnierzom Imperium; w tym trybie w każdej chwili Caim może zsiąść ze swojego towarzysza i włączyć się do walki pieszo; jest to czasem niezbędne, gdyż niektórzy przeciwnicy są nieczuli na ogień smoka, albo tez trudno jest ich w ten sposób trafić.