Fabuła nawiązuje do mitu jednej z najstarszych religii - monoteistycznego Zaratusztrianizmu. Ormuzd (Bóg Światła) i jego przeciwieństwo Ahriman (Bóg Ciemności) tworzą stale splecioną parę, która toczy ze sobą bezustanny bój o władzę nad światem. Ormuzd zwycięża swojego brata i zamyka go w Drzewie Życia ukrytym gdzieś na magicznej oazie. Zbiera następnie lud Ahura i rozkazuje im strzec Drzewa.

Mijają dwie generacje i lud Ahura zaczyna wymierać i tracić nadzieję. Ahriman postanawia to wykorzystać, zbiega ze swego więzienia i odbudowuje skorumpowany i zepsuty świat w magicznej oazie. Książę z Persji musi pokonać Ahrimana i powstrzymać go przed zarażeniem całego świata.

Rozgrywka polega na ocaleniu legendarnego Drzewa Życia, a dokładniej na stopniowym uzdrawianiu zepsutej oazy – (vide Okami, Shadow of Colossus czy The Legend of Zelda: Twilight Princess). By tego dokonać, bohater musi zabić bossów – strażników, którzy „zatruwają” dane obszary ziemi. Chociaż walka jest wciąż istotną częścią gry, to nieprzyjaciół jest liczbowo mniej niż w poprzednich częściach serii (za to odznaczają się znacznie większą siłą). Dominują potyczki jeden na jeden (na miecze). Pomoże nam w tym także nowy, ulepszony system walki pozwalający na wyklepanie widowiskowych combosów.

Ważniejszą innowacją jest druga postać, która przez cały czas towarzyszy nam w przygodzie, tzw. „support character”. Postacią tą jest Elika. Co ważne, jest ona niezwykle pomocna zarówno w trakcie walki (posiada magiczne zdolności), odnajdywaniu drogi czy rozwiązywaniu zagadek. Nie jest ciężarem, o który trzeba stale dbać i go pilnować. Wszędzie doskonale daje sobie radę.

W dalszym ciągu autorzy stawiają na platformowy aspekt gry. Książę może skakać i wspinać się niemal wszędzie, czyli akrobatyka w pełnym tego słowa znaczeniu. Ponadto połączono elementy liniowości z otwartym światem. Bohater może swobodnie zwiedzać lokacje, lub podjąć się jakiegoś dowolnego, wybranego przez siebie zadania.