Opowieści z Dreszczykiem: Znikająca Autostopowiczka to przygodówka z gatunku hidden object. Oznacza to, że najwięcej czasu spędzamy na starannym przeszukiwaniu kolejnych lokacji z zamiarem odnajdywania interaktywnych przedmiotów, które zostały sprytnie poukrywane w otoczeniu.

W trakcie zabawy wcielamy się w postać osoby, która zdecydowała się podczas podróży w ulewie na podwiezienie tytułowej autostopowiczki. Już po dostarczeniu pasażerki w upatrzone przez nią miejsce zauważamy, że zostawiła ona w samochodzie pluszowego misia, przywołującego wspomnienia z pewnej znajomości z dzieciństwa. Postanawiamy w rezultacie odnaleźć autostopowiczkę celem zwrócenia jej zabawki. W następstwie tej decyzji docieramy do tajemniczej i wyludnionej mieściny o nazwie Gordon Creek.

Jak już zostało wcześniej powiedziane, naszym głównym zadaniem jest staranne przeglądanie kolejnych plansz w poszukiwaniu dobrze poukrywanych przedmiotów. Nie oznacza to jednak, że zabrakło innych elementów charakterystycznych dla przygodówek, albowiem zajmujemy się też między innymi rozwiązywaniem stosunkowo trudnych zagadek logicznych.

Na całą grę składają się trzy rozbudowane rozdziały, a do zbadania jest kilkadziesiąt różnych lokacji, wśród których nie zabrakło między innymi opuszczonych budynków mieszkalnych znajdujących się na terenie miejscowości Gordon Creek, w tym lokalnego kościoła, szpitala czy też upiornego cmentarzyska.