Wcielamy się w postać piętnastoletniego chłopca, o imieniu Eragon, który pewnego dnia znajduje dziwny, niebieski kamień. Szybko się okazuje, że znalezisko to nic innego jak jajo, z którego wykluwa się smoczyca Saphira. Po niedługim czasie ktoś próbuje wykraść młodego smoka, zabijając przy tym wuja Eragona. Na szczęście chłopiec i Saphira ratują się ucieczką. To dopiero początek przygody, nierozerwalnie łączącej dwójkę bohaterów. Nowa przyjaciółka wyjawia chłopcu, że pisane mu jest zostanie Smoczym Jeźdźcem i walka z tyranem Galbatorixem. W rękach Eragona spoczywają losy Alagaesii – magicznej krainy, zamieszkanej między innymi przez elfy, krasnoludy czy potężne smoki.

Gra oferuje nam kilkanaście poziomów pełnych akcji – walki, czarów i powietrznych akrobacji (bo w grze kierujemy nie tylko Eragonem, ale także Saphirą). W trakcie przygody stawiamy czoła niezliczonej rzeszy siepaczy Galbatorixa, dobrze więc się stało, że dwójka młodych bohaterów nie jest zdana tylko na własne siły. Od początku rozgrywki Eragonowi towarzyszy niejaki Brom, pełniący funkcję nauczyciela, przyjaciela i przybranego ojca dla chłopca. Mniej więcej w połowie przygody miejsce Broma zajmuje Murtagh – tajemniczy mistrz miecza, którego losy są w niejasny sposób powiązane z przeznaczeniem głównego bohatera.

Eragon potrafi świetnie walczyć wręcz (system walki zawiera dość dużo kombinacji ciosów, zadających więcej obrażeń w miarę rozwijania się postaci), może również strzelać z łuku oraz używać czarów (na przykład razić wroga ogniem lub tworzyć magiczną tarczę, ochraniającą przed ciosami). Towarzysze chłopca dysponują niemal takimi samymi umiejętnościami w zakresie walki. Wyjątkiem jest oczywiście Saphira, która posiada unikalne zdolności. Smoczyca spełnia w grze kilka ról - przede wszystkim znakomicie sprawdza się jako towarzysz broni (kiedy pikuje na nieprzyjaciela ziejąc ogniem i zadając ciosy potężnym ogonem, jest prawdziwą maszyną bojową). Bardzo często odpowiednie wykorzystanie możliwości Saphiry, jest sprawą kluczową dla dokonania postępów w grze, lub wygrania bitwy (na przykład użycie smoczego oddechu do zniszczenia drewnianego mostu, po którym przechodzą oddziały ogrów).

W trakcie rozgrywki możemy się natknąć na tzw. secret eggs, pozwalające na odblokowanie bonusowych atrakcji, w postaci szkiców, wywiadów z aktorami użyczającymi głosu postaciom itp. Warto więc poświęcić trochę czasu na powtórzenie poziomu w celu znalezienia jak największej ilości jaj, tym bardziej, że poszczególne etapy można przejść na więcej niż jeden sposób.

Autorzy gry w bardzo interesujący sposób potraktowali tryb cooperative. Otóż drugi gracz może włączyć się do zabawy w dowolnym momencie, bez konieczności rozpoczynania nowej gry. W misjach naziemnych wcielamy się w rolę jednego z przyjaciół Eragona (Brom lub Murtagh), a w pozostałych jeden gracz steruje chłopcem, a drugi smoczycą.