W Daxter przejmujemy kontrolę nad... łasico-podobnym Daxterem oczywiście, który po dwóch latach poszukiwań Jaka jest kompletnie wyczerpany i skołowany. Przedstawione wydarzenia mają miejsce jakiś czas przed historią, opowiedzianą w drugiej części popularnej serii zręcznościówek wydawanych pod szyldem Jak and Daxter. Osamotniony Daxter oczekuje, iż pomożemy mu zdobyć ślady, które doprowadzą go do Jaka, przetrzymywanego przez nieokreślonych sprawców gdzieś w potężnym mieście Haven City.

Bohater Daxter szybko uświadamia sobie, że bez sprytu i nutki szczęścia nie natrafi na żaden godny uwagi trop. Autorzy przygotowali piętnaście poziomów podzielonych na 25 misji, które przerywane są interesującymi i pełnymi humoru scenkami opartymi zwykle o silnik pochodzący bezpośrednio z gry. W eksterminacji kilkudziesięciu rodzajów wrogów pomocne okazuje się kilkanaście typów broni palnej (np. Fly Swatter, Backpack Spray Gun, Crop Duster). Każdy z poziomów oferuje odmienny krajobraz oraz spore skomplikowanie systemu kładek i przejść.